人間のヘイト団体と超自然的な存在の対立が強まり、スーキーたちに脅威が襲いかかる。狂暴な新生ビルの登場や新たな事実が明らかになり、深まる人間関係から目が離せない。
バンパイア統治局は破壊され、人工血液“トゥルーブラッド”が不足する。生まれ変わったビルは、新しく授かった能力に慣れようとしていた。人間とバンパイアがかつてないほど敵対するなか、スーキーとジェイソンは両親を殺した男との対決を覚悟する。
“真の死”を迎えたはずのビルが蘇り、スーキー、エリック、ジェイソン、ジェシカ、タラ、パム、ノーラは統治局から脱出。サム、ルナ、エマは追っ手から逃れる。アルシードは儀式を経て群れのリーダーとなり...。
52分
ジェイソンとスーキーの祖先が時を越えて現れる。政府の新兵器でタラが負傷し、エリックはバレル州知事によるバンパイア迫害を阻止しようとする。スーキーは妖精の能力を持つハンサムな謎の人物と出会い...。
51分
エリックはバレルによるバンパイア迫害に怒りを募らせる。ビルはトゥルーブラッドの開発者に特別な血を合成させようとするが、サンプルとなる血が手に入らない。一方、スーキーはワーロウが自身を狙う理由を知る。
58分
スーキーはベンに惹かれ始めて悩む。エリックはバレル州知事の反バンパイア政策に対抗するため、知事の弱点を狙う。アンディの妖精の血を引く娘たちは驚異的なスピードで成長し、危険に近づいていく。
56分
過去と向きあうため、スーキーはラファイエットに頼んで両親の霊と話そうとする。ワーロウは自身がリリスによってバンパイアにされた過去を追体験する。エリックとタラはパムを救うため、無謀な行動に出る。
56分
スーキーは妖精界へ逃げ、ビルから身を守る。ビルはバンパイアに迫る危機についてリリスの助言を求める。エリック、パム、ノーラ、ジェイソン、そしてジェシカはバンパイア収容所で危険にさらされる。
56分
瀕死のノーラを救うため、エリックはビルに忠誠を誓う。ボン・タンで悲劇が起き、サムは帰郷する。ジェシカは収容所で出会ったバンパイアのジェームスに感謝の思いを告げ、サラはジェイソンに報復しようとする。
56分
スーキーはワーロウとビルの取引に応じることを決める。バンパイア収容所では、サラが凶行に走り、ジェイソンはヴァイオレットのことを知るようになる。失意のエリックは、夜遊び中のアディリンを襲う。
57分
ビルが妖精界からワーロウを連れ戻そうとするが、スーキーがそれ阻止する。エリックは人間たちに報復しようと収容所に戻る。ボン・タンでは家族や友人たちが死者をしのび、ビルを迎えにリリスの使者たちが現れる。
54分
ビルは救済には代償が伴うことを悟り、ジェイソンはバンパイアの誘引力を知る。バンパイア絶滅の危機が去り、スーキーはワーロウとの約束を考え直す。そんななか、平和を祝うボン・タンに、ある危機が迫っていた。
53分
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